不久,本寺寺運逐漸隆盛,不但成為新義真言宗的中心,亦由於寺領莊園日益擴增,而產生以‘行人方’(寺院中處理法會雜役的下級僧侶)為中心的武裝集團,形成僧兵,世稱根來法師、根來寺眾。此寺眾於戰國時代曾組織強大的洋槍隊。在小牧山長久手之戰中,根來眾曾呼應家康,在攝津和泉對羽柴氏的領地發動猛烈的進攻,對秀吉產成了莫大的震動。於是在家康降服後,秀吉發動了紀州征伐,根來寺隨之毀滅。
在歷經災劫後,全山堂塔幾乎化為灰燼,僅存堂舍數間,學侶亦流散四處,時能化專譽避難於大和(奈良縣)長谷寺,玄宥居於京都智積院,新義真言宗之法幢便分‘豐山方’與‘智山方’。之後,根來寺得紀州德川家的援助而復興,在寶曆年中(1751~1764)恢復兩學頭制,又得豐山及智山兩方的援助而重建法堂,本寺命脈遂得保存。明治以後,由智山派與豐山派輪流管理。寺內的池泉式蓬萊庭園被指定為‘國名勝’。
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